In der zweiten Hälfte des ersten Jahrtausends n. Chr. wurde in der Nähe des späteren Rudamina eine der mächtigsten Burgen der Jotvinger errichtet, die vermutlich 1283 vom Deutschen Orden zerstört wurde. 1537/38 erhielten die Adligen B. und P. Plikiai Land am Bach Rudamina und gründeten dort ein Gut. Das Dorf Rudamina entstand nahe dem Gutshof, 1592 wurde eine Kirche erbaut, und Rudamina erhielt das Marktrecht. Im Polnisch-Litauisch-Russischen Krieg von 1654–67 wurde Rudamina zerstört. 1745 wurde der Ort Rudamina als Zentrum der Gutsgemeinde erstmals erwähnt; dort fand von 1755 bis 1760 ein Markt statt. 1755 gab es sechs Handwerkerhäuser, 14 jüdische Häuser und sechs Gärtnerhäuser; außerdem war eine Gemeindeschule in Betrieb. Im Jahr 1800 wurden in Rudamina, das damals zur Stadt erhoben wurde, 50 Häuser gezählt, und im Jahr 1810 waren es noch 39 im Dorf.
Vom Beginn des 19. Jahrhunderts bis 1950 war Rudamina das Zentrum der Pfarrei. In den 1920er Jahren gab es dort eine Pfarrschule, eine Brauerei und ein Krankenhaus. Während des Aufstands von 1863/64 verlas Pfarrer J. Dailidė das Manifest der Rebellen in der Kirche, wofür er 1864 erschossen wurde. 1906 wurde eine Zweigstelle der Žiburis-Gesellschaft gegründet. Am 3. November 1941 wurden die Juden von Rudamina zusammen mit anderen in Katkiškės bei Lazdijai auf Befehl der nationalsozialistischen Besatzungsbehörden ermordet. Am 3. Februar 1945 wurde die Stadt von litauischen Partisanen angegriffen. In den Jahren 1940/41 und 1944–53 deportierten die sowjetischen Behörden 21 Einwohner von Rudamina. Von 1950 bis 1978 war Rudamina das Zentrum des Bezirks. Doktor A. Starkus wurde in Rudamina geboren, und Priester J. Zdebskis wurde dort begraben. Im Jahr 1800 hatte der Ort 269 Einwohner, 1923 – 133 (im Gutshof – 123), 1959 – 329, 1970 – 414, 1979 – 367, 1989 – 286, 2001 – 296 und 2011 – 320 .
Rudamina verfügt über ein Rudamina Craft Center mit einem interaktiven Jotvingiai-Lernbereich, in dem verschiedene Bildungsprogramme gebucht werden können.
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